赢得胜利的基拉接任了拉克勒斯的王位,但基拉依旧还没有接受自己成为守卫王国的新一代国王这件事,这时杰拉米提出建议:只要让其他人认同自己是王就行了。并且讲述了2000年前,守卫王国的初代君主莱尼欧路·哈斯提以决斗的方式决定了守卫王国的王权,并且让世界分为五个国家的故事。
和初代国王们的决斗一样,基拉与各个国王定下条件,先后展开了问答、钢琴、厨艺决斗以及不要笑挑战,无一例外全败。签下了“交出守护神的指挥权”、“让守卫王国穿伊夏班纳的服饰”、“在守卫王国开辟农田”、“卖给极寒国播放《与莫芬一起》的版权”的协议。
这时,因为之前在虫奈落袭击时临阵脱逃而对自己感到谴责,认为自己无法留在守卫王国而前往其他国家求职,最终无奈回国的斗加回到了基拉的身边,在得到基拉的原谅和接受后继续效忠于守卫王国,辅佐基拉。
决斗结束后,一击将军达伊高古对守卫王国发起了攻击,基拉以国王的身份迎战。
达伊高古吞下了守护神的宝石,使得自己变成足以一击毁灭城市的巨大虫奈落怪人。
失去了守护神宝石的神狼蛛和神蝎子无法参与到合体中,只能以10合体迎战的超王者也因为守护神的恐惧而无法行动,被达伊高古的冲击解体。
击败超王者后,达伊高古继续吸收能量以强化自己,在第二天黎明之际便能一击将守卫王国彻底毁灭。
因为守护神的恐惧而使得超王者无法行动,但阳马却认为守护神只是没有感情的机械,是基拉的怯战才导致的无法行动。就在两人争吵,守卫王国国民绝望之际,神乐崎道出了自己曾在基拉与拉克勒斯的决斗时发现的潜藏在守卫王国城堡之中的秘密武器,但那个时候,并非守卫王国王族血统的神乐崎并没能启动这个秘密武器。
为了寻找击败达伊高古的方法,基拉等人开始寻找潜藏在守卫王国城堡的更加强大的力量()。回到宫殿时,铃芽正在被找到遗体的拉克勒斯的棺前哭泣着。在铃芽的暗示之下,神乐崎得到了有关城堡的秘密武器的关键消息,拥有守卫王国王室血统之人将王枪作为钥匙将其启动,城堡便会显现出真正的模样。。
就在基拉试图启动城堡对抗达伊高古时,虫奈落的守护神猎手趁机入侵了城堡,对守护神发起了攻击。在守护神猎手的攻击之下,迎战的国王们都因为守护神的瘫痪而失去了变身能力。只有本就没有守护神宝石的神锹甲还能继续行动。在危急关头,阳马终于明白守护神不仅仅只是靠着AI操纵的机器,选择和基拉一样相信守护神也有自己的灵魂,于是对守护神下达命令,相信基拉,为守护自己的同伴而战。
在守护神的力量汇聚之下,基拉成功将守护神猎手消灭。并且再一次前往宫殿,启动城堡迎战达伊高古,但却依旧无法将其启动。
斗加带着基拉来到城堡的核心区域,负责看守这里的研究员因为营养不良,在拉克勒斯决斗期间就已经昏迷了过去,靠着姬野用迷踪拳透支了接下来一周的体力才让其苏醒过来,因为昏迷的缘故,研究员根本不知道基拉成王这件事。
经过对城堡的翻查,研究员确定了城堡因为长期没有保修而无法复苏。但阳马认为城堡应该和守护神一样拥有自我修复能力,于是基拉靠着与守护神交流,让守护神们将自己的修复系统转移到城堡之中,从而使得城堡进入修复程序。但因为长期缺乏维修的缘故,城堡的齿轮也彻底松动掉落,无法行动。
眼看达伊高古即将毁灭守卫王国,基拉连夜召集国民,将举国上下的齿轮全部找来修复城堡核心。姬野、神乐崎和璃塔也在期间为掩护国民护送齿轮而进行战斗。
一整夜的时间里,守卫王国举国上下的齿轮将核心完全修复,只剩下最后一颗启动核心的小齿轮。布恩回头发现这颗齿轮就在他的手中,在斗加和其他士兵们的掩护下朝着城堡奔去,由杰拉米接下这最后一颗齿轮,在达伊高古复苏的那一刻,高加索兜虫城也终于得以修复。
启动了帝王高加索兜虫的基拉在达伊高古毁灭守卫王国之前将其阻止并且斩杀,靠着国民以及其他国王的协助,守卫王国终于渡过了难关。这时,基拉也终于回想起拉克勒斯当初在王宫时所说的那句话的意义:人民是齿轮,即便少了哪怕一个细小的齿轮,这个国家都无法运转。
守卫住自己的王国,得到了民众的信任,基拉也正式地登基加冕,成为了守卫王国新一代的国王。
为了消灭人类,迪斯纳拉克8世决定彻底毁灭地球,派遣龙虾兹姆钻入地心,从而使地核的高温释放到地面上,让地球进入高温化。
地球进入高温化期间,不知真相的五国国王一同在守卫王国举办了夏日祭典,杰拉米独自来到地底与迪斯纳拉克再次谈判,但在这一次谈判中,他却从迪斯纳拉克口中得知虫奈落一族在不知过去的情况下背负着无数的罪名,以罪人的身份生活着,被毫无理由地推向深渊。
回到地面时,因为自己的人虫混血身份,杰拉米被布恩当做敌人看待。尽管在基拉的解释之下布恩对其放下了警惕,但杰拉米这才回想起来,人们一直歌颂的英雄传说正是他所书写的。本该让两族和平共处的他却将虫奈落作为英雄故事中的反派,让虫奈落一族背负了罪名。
在挖向地心的途中,龙虾兹姆被基拉发现,在其挖穿地心之前使用神蜘蛛将其捕获并且击败。但龙虾兹姆已经打开了通往地心的通道,为了彻底毁灭这个世界,迪斯纳拉克吞下彩虹珠露堕入岩浆之中。
迪斯纳拉克巨大化即将完成,世界危在旦夕。极限超王者也难以冲入地心与迪斯纳拉克一战。
就在众人无奈之际,阳马想到或许还能集中所有守护神之力,让超王者进行最终合体,从而突破地心。但因为守护神大合体的操控精密度仅靠6人并无法完成的程度,必须要寻找更多的驾驶员。
杰拉米还在对自己的所为让虫奈落和人类的冲突发生到如今的地步而自责,原先决定投靠他的浮游兹姆突然叛变,带领虫奈落攻击人类。在杰拉米出手阻止时点明了他所做的只是空谈。缺乏觉悟的杰拉米无法靠着温柔的心和漂亮话拯救所有人,如果要成为王,就必须做好受伤,沾染鲜血甚至承担生命的责任。
被浮游兹姆点醒之后,杰拉米终于下定决心要击败迪斯纳拉克,成为虫奈落一族的新王,带领虫奈落成为一个全新的国家。随后,浮游兹姆正式以“杰拉米的第一位子民”向其宣誓,得到了守护神的认可。
浮游兹姆得到认可后,基拉从神锹甲那了解到拥有决心之人得到守护神的认可,便能够成为超王者的驾驶员。随后,五国国王各自寻找自己的国民一同为了守护世界而战。
在其他四国都集结完毕后,基拉却还在犹豫着,不希望让自己的人民受伤。这时,斗加做好觉悟,自告奋勇与基拉一并作战,但被基拉以“你还有家人,不应该去冒险”为由婉拒。但斗加决心已定,自己既没有送死的想法,也从没想过自己会输。正是因为有要守护的重要之物,才会不断的突破,赢得胜利。
做好了最后的觉悟,21人与20守护神一同为了地球的明天而战,以最终合体神-超王者突破地心,将迪斯纳拉克带回地面,进行最后的决战。
在决战中,杰拉米试图与迪斯纳拉克谈判,化解仇恨。但从未见过光明,为了虫奈落一族能够生存而战的迪斯纳拉克选择与人类对抗到底。为了虫奈落的未来,杰拉米向迪斯纳拉克发起成为地底之王的决斗挑战,由胜者来决定虫奈落的未来。
在决斗前夕,杰拉米和基拉以及璃塔来到地底,在这发现了无数神蝉的残骸。早在2000年前,虫奈落一族就靠着吞噬守护神从而使自己进化,而人类之所以受守护神保护,是因为守护神害怕被虫奈落吞噬。而吞噬守护神的宝石也会使虫奈落的身体付出代价,现在的迪斯纳拉克的生命已经犹如风中残烛一般。
决斗开始前,基拉找到了被迪斯纳拉克保护的黑狼蛛,从黑狼蛛口中得知迪斯纳拉克并不想吃掉守护神,想要和他们和平共处,但因为这与生俱来的仇恨和命运,迪斯纳拉克不得不作为“邪恶”的一方进行战斗。
最终,杰拉米赢得了虫奈落之王的决斗。但其并没有选择杀死迪斯纳拉克,而是想要与其和解,在迪斯纳拉克的一再拒绝之下,代表人类一方的基拉向虫奈落一族发起了和解:先动手的就是邪恶吗?胜者就是正义吗?这些都是错误的。真正重要的是哪边先认错。从一开始,虫奈落对人类发起攻击,整个国家都被搞得一片狼藉,这一点不论如何都无法原谅。但是人类也在反抗的过程中消灭了无数的虫奈落,不论哪边赢了,另一方都会再一次站起来,不论多少次都会复仇。这样的纷争几万年来都不曾改变,所以,在今天,在这让它画下休止符吧。
迪斯纳拉克被基拉的话语所打动,但就在两族谈判之际,卡梅兹姆偷袭了迪斯纳拉克。在迪斯纳拉克被消灭前夕,杰拉米继承其遗愿,成为虫奈落一族的王。随着卡梅兹姆被击败,虫奈落也被其他五位国王所认可,成为第六个国家,杰拉米在既没有欢呼也没有反抗的庆典之中完成了新王的加冕。
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